Presque à la confluence du Clain et de la Boivre, Guy-Geoffroy-Guillaume, 6e comte de Poitou et  8e duc d’Aquitaine fonde, en 1069, une abbaye autour de laquelle va se développer un nouveau quartier.

Le chantier de ce monastère, dit le « Moutier neuf », va bénéficier des avantages d’une construction sur un terrain vierge, ainsi que d’une très grande unité architecturale, certainement redevable de la rapidité d’exécution. Harmonieusement proportionnée, l’église bénéficie en effet d’une ampleur et d’une régularité de plan sans précédent dans les autres églises de la ville.

L’un des éléments les plus surprenants de cet édifice ne doit pourtant rien à son origine romane : vers la fin du XIIIe siècle, le chevet est surhaussé d’une abside gothique soutenue par des arcs-boutants, qui inonde le chœur d’un véritable puits de clarté.

Sérieusement endommagée durant les guerres de religion, l’église abbatiale connaît au XVIIe siècle d’importantes restaurations, dont la plus évidente est l’édification d’une nouvelle façade, consécutive au raccourcissement de la nef.

La vie monastique ayant cessé en 1787, Saint-Jean-de-Montierneuf est devenue église paroissiale après la Révolution. Le mausolée du comte-duc Guy-Geoffroy-Guillaume, primitivement situé à l’entrée de la nef et détruit à deux reprises, est reconstruit en 1822, mais déplacé à l’entrée du collatéral sud.